Основан в 1921 г. Изначально действовал в составе отдела армянского искусства, далее – в составе отдела живописи. С 2004 г. является самостоятельным отделом.
В фондах отдела хранятся около 7000 экспонатов, включающих документальные копии древних и средневековых фресок и миниатюр, изображения церквей XVII-XIX вв., произведения нового и новейшего времен. Экспозиция армянской живописи занимает 29 залов, где представлены 700 образцов искусства.
В отделе работает 4 сотрудника.
Заведующий отделом: Айкуш Саакян